En agosto de 2015 se enfrentó al F. C. Barcelona por el título de la Supercopa de España gracias a su subcampeonato de Copa y a que el Barcelona fue campeón tanto de Liga como de Copa. Además, logró hacerse con el título de Copa, que se disputó contra el F. C. Barcelona de Maradona, gracias a un gol de Endika. Se quedó el Atlético con uno menos con la expulsión de Correa, pero se adelantó con gol de Giménez, y empató el canterano Álvaro para los blancos. El ocaso de esta generación de campeones se empezó a fraguar en la temporada 1984-85, con la eliminación de la Copa de Europa a las primeras de cambio a manos del Girondins de Burdeos, la final de Copa perdida ante el Atlético de Madrid o el desilusionante tercer puesto en liga. En esa temporada, el Athletic también aspiró a ganar la Liga y además llegó a la final de la Copa del Rey, pero al final terminó con las manos vacías, al ser derrotado en la tanda de penaltis por el Betis.
Esa temporada el Athletic cayó en octavos de final de la Copa de la UEFA a manos del Parma, tras haber eliminado a un rival complicado como el Newcastle. Javier Clemente se hizo cargo del banquillo del Athletic en la temporada 1981-82. En esa temporada Andoni Zubizarreta logró la titularidad como meta del Athletic, en detrimento de Andoni Cedrún, hijo del ex-guardameta Carmelo Cedrún. El tanque noruego vuelve a la Real por segundo año consecutivo como cedido. Para la temporada 1996-97 el Athletic tomó medidas para reconducir la situación del equipo, contratando al entrenador Luis Fernández, e incorporando a la plantilla a los jugadores Imanol Etxeberria e Ismael Urzaiz, que se sumaban al fichaje -un año antes- de Joseba Etxeberria. Al año siguiente el club vasco jugó por segunda vez la Copa de Europa, siendo eliminado por el Liverpool de Ian Rush. Barcelona por Copa del Rey? Y en la Copa del Rey volvió a llegar hasta semifinales, cayendo de forma dolorosa en los penaltis ante el Real Betis, que posteriormente se proclamó campeón. Sobre el encuentro de ida de la semifinal de Copa del Rey que disputarán el jueves contra el Real Madrid, Araujo aseguró que están «preparados» y que ya demostraron que pueden «hacer grandes partidos».
Terminados los años noventa, el Athletic entraba en una nueva década que no depararía nada relevante en la historia del club, siendo una etapa con pocos éxitos y en la que se vivieron varios años difíciles, en los que el club estuvo a punto de descender. Así, el Athletic dio un gran salto de calidad y logró clasificarse para la Copa de la UEFA, quedando en 6.ª posición. Esa temporada el Athletic se proclamó subcampeón de Liga y se clasificó para jugar, por primera vez, en la nueva Liga de Campeones de la UEFA, competición que fue estrenada en la campaña 1992-93 en sustitución de la antigua Copa de Europa (en la que el Athletic ya había participado en tres ocasiones). Tras quedar subcampeón de Liga en la temporada 1969-70, se alzó con el título de Copa de 1972-73 y, en la temporada 1976-77, logró llegar a la final de la Copa de la UEFA tras eliminar a equipos como el A. C. Milan, el F. C. Barcelona o el Borussia Mönchengladbach. Además, el doblete de Liga y Copa dio al Athletic de forma automática la Supercopa de España.
Finalmente el Athletic concluyó la liga 9.º y el entrenador Ernesto Valverde rechazó la oferta de renovación por discrepancias con la nueva junta directiva. Para la temporada 2003-04, Jupp Heynckes abandonaba el banquillo para ser sustituido por Ernesto Valverde, un entrenador de la casa que acababa de subir del filial. También cabe destacar a otros jugadores de la época como Ernesto Valverde, Cuco Ziganda, Xabier Eskurza o Aitor Karanka, entre otros. También cabe mencionar la aportación de Manu Sarabia, un delantero cuya especialidad era el regate, real sociedad camiseta y que es considerado por muchos aficionados como el jugador más talentoso de la época. Las rayas también están presentes en las mangas y la parte inferior de la espalda de la camiseta, mientras que la parte superior de la parte trasera es de color rojo sólido para mejorar la legibilidad del nombre y el número del jugador. El presidente Lertxundi decidió dar carpetazo de una vez al ir y venir de entrenadores fichando a un técnico contrastado, de esa forma el alemán Jupp Heynckes se hizo con los mandos del equipo en la temporada 1992-93. Con Heynckes el Athletic dio muestras de mejora y logró un 5.º puesto en la campaña 1993-94, que le daba derecho a jugar la próxima Copa de la UEFA.